Сюжет игры Angels Fall First детально повествует о трагических событиях Второй Антарской войны в научно-фантастической вселенной «Второго Прихода», где некогда разгромленный и насильно интегрированный Антарский Имперский Альянс поднял масштабное восстание против Объединенной Лиги Планет (ULP) после кровавого инцидента, известного как «Резня в День Коронации», когда роковая флотская ошибка Лиги привела к гибели мирных граждан и разожгла пожар новой войны.
В этом затяжном конфликте амбициозный и молодой антарский император Мариус Лукан Андромедеус XIV стремится вернуть утраченные территории и независимость своей гордой нации, в то время как холодная бюрократическая машина Лиги, основанная легендарным дипломатом Иветт Эдрасил для насильного объединения галактики, пытается подавить бунт, вовлекая обе стороны в кровопролитное противостояние без правых и виноватых.
Это глубокое сюжетное противостояние переносится в уникальный бесшовный игровой процесс, где игроки и продвинутый искусственный интеллект ведут совместные боевые действия на огромных картах, мгновенно переключаясь между яростной позиционной войной пехоты в окопах на поверхности планет, использованием кастомизируемых футуристических танков и шагоходов, а также пилотированием быстрых космических истребителей и бомбардировщиков в открытом космосе.
Каждый участник битвы может взять на себя роль тактического Командира для управления целым флотом или лично возглавить огромный капитал-корабль, чтобы принять участие в реалистичном пехотном аборжаде, пробивая обшивку вражеских фрегатов десантными капсулами, штурмуя узкие внутренние коридоры судна и взрывая его энергетический реактор изнутри ради победы своей фракции.